Vào năm 1961, Honecker, với tư cách Bí thư Ủy ban Trung ương về các vấn đề an ninh, chịu trách nhiệm xây dựng Bức tường Berlin. Vào năm 1971, ông khởi động cuộc đấu tranh quyền lực, với sự hỗ trợ của Liên Xô, dẫn tới việc ông trở thành nhà lãnh đạo mới, thay thế Walter Ulbricht trong chức vụ Bí thư thứ nhất Ủy ban Trung ương SED và Chủ tịch Hội đồng Quốc phòng. Năm 1976, ông cũng trở thành Chủ tịch Hội đồng Nhà nước (Vorsitzender des Staatsrats der DDR) và vì thế trên thực tế là nguyên thủ quốc gia.

Dưới thời Honecker, Cộng hòa Dân chủ Đức tiến hành một chương trình "chủ nghĩa xã hội tiêu dùng", dẫn tới sự cải thiện đáng kể tiêu chuẩn sống vốn đã cao trong các nước thuộc khối Đông Âu. Ông đặt chú ý nhiều vào sự sẵn có của hàng tiêu dùng, và việc xây dựng nhà cửa được đẩy nhanh, với lời hứa của Honecker "đặt vấn đề nhà cửa như một vấn đề của xã hội"[6]. Tuy thế, dù có tiêu chuẩn sống được cải thiện, sự bất đồng nội bộ không được khoan dung. Khoảng 125 công dân Đông Đức [cần dẫn nguồn] đã bị bắn chết trong giai đoạn này khi tìm cách vượt biên trái phép vào Tây Đức hay Tây Berlin.

Về quan hệ nước ngoài, Honecker từ bỏ mục tiêu thống nhất nước Đức và chấp nhận một quan điểm "phòng thủ" của ý thức hệ Abgrenzung (phân chia ranh giới). Ông kết hợp sự trung thành với Liên Xô cùng sự mềm dẻo với tình trạng giảm căng thẳng, đặc biệt trong quan hệ với Tây Đức. Tháng 9 năm 1987, ông trở thành lãnh đạo nhà nước đầu tiên của Đông Đức viếng thăm Tây Đức.

Cuối thập niên 1980, lãnh đạo Xô viết Mikhail Gorbachev đưa ra các cải cách glasnost và perestroika, để tự do hóa chủ nghĩa Cộng sản. Tuy nhiên, Honecker và chính phủ Đông Đức từ chối áp dụng các cải cách tương tự tại Cộng hòa Dân chủ Đức, theo thông báo Honecker đã nói với Gorbachev: "Chúng tôi đã tiến hành cải tổ của mình, chúng tôi chẳng có gì phải cơ cấu lại"[7]. Mặt khác, chế độ của ông cũng khôi phục lại tượng đài vị vua nước Phổ xưa Friedrich II Đại Đế (1712 - 1786) - vốn bị dán nhãn là biểu tượng của "chủ nghĩa quân phiệt Phổ" và bị gỡ đi sau Chiến tranh thế giới lần thứ hai - tại đại lộ Unter den Linden. Kể từ năm 1980, ông tuyên bố vua Friedrich II Đại Đế là người có công lớn với đất nước và nhân dân, và từ khi ấy giới học giả theo chủ nghĩa Marx-Lenin bắt đầu nghiên cứu về vị anh quân có tư tưởng tiến bộ này[8].[9] Khi phong trào cải cách lan rộng khắp Trung và Đông Âu, những cuộc tuần hành lớn chống chính phủ Đông Đức diễn ra, đáng chú ý nhất là cuộc tuần hành thứ 2 năm 1989 tại Leipzig. Đối mặt với tình trạng bất ổn dân sự, các thành viên khác trong Bộ chính trị của Honecker kết luận cần phải thay thế ông. Honecker khi ấy đã già và ốm yếu bị buộc phải từ chức ngày 18 tháng 10 năm 1989, và được thay thế bởi Egon Krenz.